Um 1230 vom letzten Herzog von Andechs-Meranien am heutigen Standort gegründet, sollte sie zu einem Mittelpunkt im obermainischen Herrschaftsgebiet dieser mächtigen Familie werden.

Nach dem Aussterben der Andechser 1248 war die Plassenburg ein knappes Jahrhundert lang Sitz des fränkischen Astes der thüringischen Grafen von Orlamünde, bis sie schließlich 1340 in die Hände der zollerischen Burggrafen von Nürnberg kam.

Im weiteren Verlauf des 14. Jahrhunderts diente die Krone des Dreimainlandes zwar nur gelegentlich als Aufenthaltsort der Burggrafen, jedoch nahm ihre Bedeutung in der Rolle als Aufenthaltsort des fürstlichen Hofstaates beständig zu.

Burggraf Friedrich V. bestimmte 1385 in seiner Erbfolgeordnung, daß der fränkische Besitz der Zollern, in zwei Teile geteilt, an seine Söhne Johann III. und Friedrich VI. fallen sollte. Dabei wurde die Plassenburg zum Zentrum des sogenannten obergebirgischen Fürstentums bestimmt. Nach dem Tode Burggraf Friedrichs V. zog 1398 sein älterer Sohn Johann III. in die Plassenburg ein, dem sie bis zu seinem Tod 1420, bei seinen Aufenthalten in Franken, fast als ständiger Wohnsitz diente.

Burggraf Friedrich VI., inzwischen von Kaiser Siegismund zum Markgrafen und Kurfürsten von Brandenburg erhoben und als solcher Markgraf Friedrich I. genannt, erbte das obergebirgische Fürstentum seines Bruders. Da er jedoch infolge politischer Sachzwänge meist in der Mark Brandenburg weilte, führte er 1421 das Amt des Hauptmannes auf dem Gebirg ein. Dieser vertrat im "Oberland" die Stelle des Landesherrn und hatte seinen Sitz in der Plassenburg.

Bis in das 16. Jahrhundert stand die Funktion der Plassenburg als Aufenthaltsort und Wohnsitz des Fürsten, bzw. verschiedener Familienangehöriger im Mittelpunkt des landesherrlichen Interesses.

Gegen Ende des 15. Jahrhunderts hatte Markgraf Friedrich IV. große Geldsummen in den Ausbau der Wohn- und Wirtschaftsbereiche investiert. Die Verteidigungsanlagen der Burg waren jedoch von den sich im 15. Jahrhundert rasch entwickelnden Feuerwaffentechnik überholt worden. Wahrscheinlich noch um 1500 war Plassenburg von einer viereckigen, wohl relativ hohen aber auch recht dünnwandigen Ringmauer umgeben. Diese hatte den Verteidigern zu der Zeit, als die Armbrust und der Bogen noch zu den wichtigsten Waffen zählten, sicherlich einen entscheidenden Vorteil verschafft; der verheerenden Wirkung der Feuerwaffen hatte sie allerdings nicht viel entgegenzusetzen.

Dies änderte sich mit dem Regierungsantritt des Markgrafen Georg des Frommen. Dieser begann um 1530 damit, die Plassenburg zu einer zur Verteidigung mit Geschützen geeigneten Festung umzubauen.

1531 wurden zugunsten der Bauprojekte auf der Plassenburg alle anderen "nit sonderlich notdurfftigen Gebew" eingestellt.

1538 verbaute Markgraf Georg die gewaltige Summe von 12.555 Gulden auf der Plassenburg; dies entsprach etwa der Hälfte der durch die Abgaben der Einwohner des Fürstentums Brandenburg-Kulmbach erzielten Einnahmen.

Auf der vom Buchberg überhöhten und deswegen besonders gefährdeten Ostseite entstanden damals die Hohe Bastei und die Kleine Bastei (Roßmühle) mit ihren Verbindungsmauern. Diese sollten die Hochburg vor Artilleriebeschuß vom Buchberg oder Rehberg aus decken. Andererseit ermöglichte die enorme Höhe der Geschützplattformen große Reichweiten des groben Geschützes von mehr als 2 Kilometern. Auf der Westseite ließ Markgraf Georg die mächtigen Rondelle des Schieferturmes (heute die Aussichtsplattform der Burgschänke) und des Markgraf-Casimirs-Turmes (das Westrondell vor dem Tor zum Schönen Hof) errichten.

1541 übernahm der Neffe Georgs des Frommen, Markgraf Albrecht Alcibiades, die Regierung des Oberlandes. Bald eilte dem jungen Markgrafen sein Ruf als Feldherr und Landsknechtsführer voraus. Auf seinen zahlreichen Kriegszügen war er weit herumgekommen. Dabei hatte er zweifelsohne auch die Künste der damals führenden italienischen Festungsbaufachleute kennen und schätzen gelernt. Nachdem sich Albrecht 1551 der antikaiserlichen Fürstenopposition unter Moritz von Sachsen angeschlossen hatte, explodierten die in den Ausbau der Plassenburg investierten Summen; allein von März bis zum Jahresende 1552 waren es 16.778 Gulden. Von einem namentlich leider nicht bekannten "welschen" Baumeister, welcher 150 italienische Maurer in seinem Gefolge hatte, ließ Albrecht Alcibiades seit 1551 mehrere Grabenstreichwehren sowie die - allerdings bis zur Belagerung 1553/54 nicht fertig gewordene - äußere Ringmauer errichten.

Die damals entstandene Südbastion sowie die beiden Bastionen gegen den Buchberg zählen zu den ältesten Bastionäranlagen im süddeutschen Raum; allein die 1538 bis 1545 von dem Malteser Antonio Fazuni in Nürnberg errichteten Burgbastionen sind älter.

Mit der Eroberung der Stadt Kulmbach durch die bundesständischen Belagerer am (26. November) 1553 trat der "Markgräfliche Krieg" des Albrecht Alcibiades in seine letzte, entscheidende Phase.

Als letzte Bastion des Markgrafen hielt allein noch die Plassenburg dem Ansturm der Bundesstände stand. Nach siebenmonatiger Belagerung kapitulierte am 21. Juni 1554 schließlich auch die obergebirgische Landesfestung. Nach dem Abzug der markgräflichen Truppen besetzten bundesständische Söldner die Plassenburg. Bis zum 21. Oktober blieb die alte Zollernresidenz unangetastet. Nun aber wurden das Hochschloß ausgebrannt und die Festungswerke gesprengt.

Bis zum Ableben Markgraf Albrechts regierten kaiserliche Sequester das markgräfliche Oberland; am 29. März 1557 wurde das Fürstentum Brandenburg-Kulmbach an den Sohn Georgs des Frommen, Markgraf Georg Friedrich, zurückgegeben. Dieser befahl am 4. Mai, die Ruinen der Gebäude auf der Plassenburg mit Notdächern zu versehen.

1562 engagierte Markgraf Georg Friedrich den Baumeister Caspar Vischer als leitenden Architekten für den Wiederaufbau der Plassenburg. Die Festungsanlagen sollten in der selben Weise wiedererrichtet werden, wie sie bereits vor ihrer Sprengung bestanden hatten. Allein die äußere Ringmauer sollte, nach Vischers Planung, im Süden und Osten mit zusätzlichen kleinen Streichwehren verstärkt werden.

Während des Wiederaufbaues der Plassenburg rief Markgraf Georg Friedrich wiederholt namhafte Festungsbau-Fachleute zur Begutachtung der im Bau befindlichen Festungswerke nach Kulmbach.

So sandte 1562 Markgraf Johann der Standhafte von Brandenburg-Küstrin, der Schwiegervater Georg Friedrichs, seinen Festungsbaumeister Franziskus Chiaramella nach Franken. In zwei Gutachten äußerte er sich vor allem zur Erweiterung des inneren Burghofes (Schöner Hof) sowie zu den Streichwehren, die im Süden und Osten die äußere Ringmauer bedecken sollten. In den Jahren 1567 und 1568 weilte der Jülicher Festungsbaumeister Johann Pasqualini auf der Plassenburg. Er beschäftigte sich mit der vom Buchberg überhöhten und deshalb besonders gefährdeten Ostseite der Plassenburg und schlug den Bau zweier mächtiger Geschützbastionen in diesem Bereich vor. Die sogenannte "Lange Batterie", die schließlich im Osten der Plassenburg errichtet wurde, war die "vischerīsche Sparversion" der durch den deutschen Baumeister verkannten Planung Pasqualinis.

Markgraf Georg Friedrich starb 1603; mit ihm erlosch die ältere Linie der Zollern in Franken. Die um den Schönen Hof gelegenen Wohnbereiche waren bereits um 1575 fertiggestellt, an den Festungswerken baute man noch 1590.

Als letztes großes Bauvorhaben war zu Ostern 1587 mit dem Wiederaufbau der Hohen Bastei begonnen worden. Die Fertigstellung dieses wichtigsten Artilleriebollwerks der Plassenburg fällt indessen in die Regierungszeit des Markgrafen Christian, der nach Georg Friedrichs Tod die jüngere Bayreuther Linie der Zollern begründete. 1606 begann der fürstliche Zeug- und Baumeister Albrecht von Haberland mit den letzten Arbeiten an der Hohen Bastei, welche nun - als Wahrzeichen der Plassenburg - den Namen "Christianin" erhielt.

Aus der Zeit des Dreißigjährigen Krieges zeugen mehrere Entwürfe, die sich im Staatsarchiv Bamberg erhalten haben, von kühnen Plänen zum Ausbau der Plassenburg. Die alten Rondelle, die infolge der "toten Winkel" vor ihren Mauerfronten besondere Schwachpunkte im Befestigungssystem bildeten, sollten durch mächtige Bastionen ersetzt werden. Ebenso plante man weitere Vorwerke in Richtung Buchberg. Alle diese Vorhaben blieben, wohl aus Mangel an Mitteln, unausgeführt. Allein der sogenannte Muffelturm vor dem äußeren stadtseitigen Eingangstor, benannt nach dem von 1645 bis 1671 auf der Plassenburg tätigen Festungskommandanten Wolf Friedrich Muffel, und der sogenannte Bogengang im Vorfeld der Langen Batterie, wurden um die Mitte des 17. Jahrhunderts errichtet. Markgraf Georg Wilhelm (1712-1726) ließ die stadtseitige Zufahrt der Plassenburg durch ein weiteres Tor bewehren. 1726 wurde die nordöstliche Grabenstreichwehr (zwischen der Hohen Bastei und dem Roten Turm) zum Kriegspulvermagazin umgestaltet.

Der Napoleonische Krieg brachte das Ende der Festung Plassenburg. Nach gut sechswöchiger Belagerung kapitulierte der Festungskommandant am 24. November 1806. Daraufhin erfolgte im Winter 1806/07 die Schleifung der Festungswerke. Die Gebäude um den Schönen Hof und im Kasernenhof blieben glücklicherweise von der Zerstörung verschont.